L’Oratorio della Santissima Annunziata fu adattato nel 1422, su una preesistente chiesa romanica, per volere di Antonio Colonna, di Riofreddo. Sopra l‘altare è raffigurata l’Annunciazione, con la Vergine in trono in posizione elevata rispetto all’Arcangelo Gabriele e sullo sfondo una città immaginaria con portici, logge, bifore e scale, di tipica scuola umbra. Nella lunetta che sovrasta l’ingresso, è dipinta una Crocifissione in cui Gesù ha un’aureola dalla quale partono quattro raggi rossi orientati verso i quattro punti cardinali. La volta è interamente coperta da un Trionfo di Cristo con quattro schiere di angeli, e, alle estremità, i quattro Evangelisti, due Dottori della Chiesa d’Oriente e due di quella d’Occidente.
Sono scene, dense di significati simbolici, volte a rappresentare la storia della salvezza dell’uomo attraverso la figura del Cristo e, quindi, la centralità e la supremazia della Chiesa che da lui discende e che è “unica”.
È una concezione filosofica di chiaro sostegno al disegno politico di papa Martino V, parente stretto del Colonna, che aveva appena ricomposto lo Scisma d’Occidente e cercava di riunire la Chiesa romana con quella d’Oriente. Antonio Colonna, grazie alla sua parentela con Martino V ottenne molti privilegi che ricambiò con dedizione, sostenendo il papa sia in guerra sia negli ideali. L’Oratorio della Santissima Annunziata, oltre ad essere espressione di elevata qualità artistica, è così anche un’importante testimonianza dell’influenza che quelle vicende hanno avuto sulla società del tempo.
La chiesa è annessa a una lunga struttura architettonica che ora ospita la sede del Comune ma, anticamente, era un ospitale per pellegrini. Nel 1919 Constance Hopcraft, moglie di Ricciotti Garibaldi, ne fece l’ambulatorio del borgo. La coppia visse a lungo a Riofreddo, nella grande villa dove oggi è allestito il Museo delle Culture.